Sur le chemin de l’école un jour, Suzume Iwato tombe sur Souta Munakata, un jeune homme à la recherche de zones abandonnées. La lycéenne dirige Souta vers une ruine proche, mais par pure curiosité, elle décide elle-même de se diriger vers la même destination. Une fois sur place, Suzume découvre une porte isolée avec un univers onirique au-delà, un endroit qu’elle peut voir et sentir, mais pas entrer. Une pierre étrange repose sur le sol à proximité, mais elle se transforme en une créature semblable à un chat et s’enfuit lorsque Suzume la soulève. Soudain effrayée, elle se dirige vers son école, ne réalisant pas que son acte de laisser la porte ouverte aura des conséquences. Avec la "clé de voûte" libérée, le mal dans l’autre univers peut maintenant s’échapper librement et faire des ravages dans tout le Japon. Dans le but de corriger sa dangereuse erreur, Suzume se joint à Souta, dont le véritable objectif est d’empêcher le mal de pourrir, pour trouver et verrouiller toutes les portes ouvertes avant que le pays ne soit détruit.